Al final de la Segunda Guerra Mundial la aviación y la población del área metropolitana de Washington crecieron, lo que llevó al Congreso de los Estados Unidos a aprobar el Acta del Aeropuerto de Washington de 1950, que daba apoyo federal a un segundo aeropuerto. Después de algunas propuestas iniciales que fracasaron, incluyendo la de crear un aeropuerto internacional en lo que es hoy el parque de Burke Lake, el lugar actual fue elegido por el presidente Dwight Eisenhower en 1958. Como consecuencia de ello, la población de Willard fue expulsada de sus granjas, sus tiendas, sus iglesias y sus hogares.
El aeropuerto originalmente se pretendió que se llamara "Aeropuerto Internacional de Chantilly", pero debido a una letra algo sugerente de J.P. Richardson (The Big Bopper) de 1958 Chantilly Lace, el aeropuerto fue bautizado como Dulles.
La firma de ingeniería civil Ammann and Whitney fue elegida como contratistas generales. El aeropuerto fue inaugurado por el presidente John F. Kennedy el 17 de noviembre de 1962. La terminal principal fue diseñada por el gran arquitecto finés Eero Saarinen y está muy bien considerada por su bello y sugerente vuelo. De hecho, la terminal del Aeropuerto Internacional de Taiwán Taoyuan en Taipéi se inspiró en la terminal de Saarinen en Dulles. Dulles fue el primer aeropuerto del mundo diseñado específicamente para aviones de reacción, y muchos de sus elementos arquitectónicos fueron pioneros en su tiempo. Las salas de embarque móviles que llevaban a los pasajeros desde el avión a la terminal se consideraron para el futuro, aunque esta innovación no se exportó a demasiados aeropuertos del mundo. Las autoridades han planeado retirar las salas de espera móviles en favor de una cinta transportadora subterránea y pasillos (lo que actualmente funciona en la explanada B) como parte de un gran sistema de ingeniería que también añadirá una explanada a la terminal principal y construirá una nueva pista. Otras innovaciones, como terminales en medio de las pistas y pistas extra largas, se diseñaron para su futuro uso como base espacial.
Aunque se diseñó para aviones de reacción, el primer vuelo que llegó fue un avión Super Electra de turbopropulsión de la compañía Eastern Air Lines procedente del aeropuerto del Aeropuerto Internacional Libertad de Newark en Nueva Jersey. En un principio el coste de mantenimiento del aeropuerto era mayor que su uso debido a las limitaciones en los vuelos en los años 60 y la distancia al centro de Washington (a 26 millas o 40 kilómetros). Sin embargo Dulles ha ido creciendo de forma constante a la vez que han crecido los barrios de la zona. El hecho de que el Aeropuerto Nacional Ronald Reagan de Washington tuviese restricciones en el tipo de aviones y el alcance de los vuelos ha hecho que la mayoría de los vuelos de larga distancia de la zona vuelen a Dulles o al Aeropuerto Internacional de Baltimore-Washington en Maryland.
La era de los jumbos en la aviación internacional empezó el 15 de enero de 1970 cuando la primera dama estadounidense Pat Nixon bautizó el primer Boeing 747 operativo perteneciente a Pan Am en presencia del presidente de Pan Am Najeeb Halaby. En vez de la típica rotura de una botella de cava se lanzó agua de color rojo, blanco y azul al avión. Este primer vuelo de un Boeing 747 de Pan Am fue desde Dulles al Aeropuerto Internacional de Heathrow de Londres con escala en el Aeropuerto Internacional John F. Kennedy de Nueva York.
Otro hito en la historia de la aviación tuvo lugar el 24 de mayo de 1976 cuando el primer vuelo supersónico unió Dulles con Europa. Un Concorde de British Airways voló desde Londres y un Concorde de Air France llegó desde París. La lustrosa aeronave se alineó en Dulles para hacerse una fotografía de lado a lado.
El 13 de junio de 1983, el Space Shuttle Enterprise 'aterrizó' en Dulles encima de un Boeing 747 modificado después de completar una gira europea y antes de volver a Edwards AFB. En 1985, el Enterprise fue colocado en un hangar cerca de la Pista 12/30 pendiente de la construcción del Steven F. Udvar-Hazy Center.
Durante los años 1980 una resolución del Senado de EE. UU. para cambiar el nombre de Washington-Dulles a Washington-Eisenhower fue desestimada, en gran parte debido a los esfuerzos de la familia Dulles y la creciente preocupación del gran gasto que se necesitaría para cambiar las señales de tráfico para los vehículos del aeropuerto.
Cuando se retiró el SR-71 por parte del ejército en 1990, se realizó un vuelo desde su lugar de nacimiento en la Planta 42 de la Fuerza Aérea de los Estados Unidos en Palmdale (California) hasta Dulles donde fue apartado a un hangar especial pendiente de la construcción del Steven F. Udvar-Hazy Center, estableciendo un récord de velocidad costa a costa de 3418 km/h. El viaje completo duró 64 minutos.[1].
El vuelo inaugural del Boeing 777 en servicio comercial, un vuelo de United Airlines desde el aeropuerto de Londres-Heathrow, aterrizó en Dulles en 1995.
En diciembre de 2003, el Museo Nacional del Aire y el Espacio de EE. UU. abrió el Steven F. Udvar-Hazy Center en Dulles. Los anexos al museo albergan un Concorde de Air France, el Enola Gay B-29, el Space Shuttle Enterprise"), el Boeing 367-80, que fue el prototipo del Boeing 707 y otros vehículos aeroespaciales famosos, particularmente los que son demasiado grandes para el edificio del National Mall.
Empezando el 19 de abril de 2006, United Express movió sus operaciones del Salón G al Salón A, que antiguamente fue utilizado por la desaparecida Independence Air") que cesó sus operaciones el 6 de enero de 2006. La transición se completó el 1 de mayo de 2006.