No final da Segunda Guerra Mundial, a aviação e a população da área metropolitana de Washington cresceram, levando o Congresso dos Estados Unidos a aprovar a Lei do Aeroporto de Washington de 1950, que fornecia apoio federal para um segundo aeroporto. Depois de algumas propostas iniciais terem falhado, incluindo a criação de um aeroporto internacional no que hoje é o Burke Lake Park, o local actual foi escolhido pelo Presidente Dwight Eisenhower em 1958. Como resultado, o povo de Willard foi forçado a abandonar as suas quintas, as suas lojas, as suas igrejas e as suas casas.
O aeroporto foi originalmente planejado para ser chamado de "Aeroporto Internacional de Chantilly", mas devido às letras um tanto sugestivas de J.P. Richardson (The Big Bopper) de 1958 Chantilly Lace, o aeroporto foi batizado de Dulles.
A empresa de engenharia civil Ammann and Whitney foi escolhida como empreiteira geral. O aeroporto foi inaugurado pelo presidente John F. Kennedy em 17 de novembro de 1962. O terminal principal foi projetado pelo grande arquiteto finlandês Eero Saarinen e é muito conceituado pelo seu belo e sugestivo voo. Na verdade, o terminal do Aeroporto Internacional Taiwan Taoyuan, em Taipei, foi modelado a partir do terminal de Saarinen em Dulles. Dulles foi o primeiro aeroporto do mundo projetado especificamente para aviões a jato, e muitos de seus elementos arquitetônicos foram pioneiros em sua época. Salas de embarque móveis que levavam os passageiros do avião ao terminal foram consideradas para o futuro, embora esta inovação não tenha sido exportada para muitos aeroportos ao redor do mundo. As autoridades planearam remover as salas de espera móveis em favor de uma correia transportadora subterrânea e passarelas (que actualmente funcionam no átrio B) como parte de um grande sistema de engenharia que também irá adicionar um átrio ao terminal principal e construir uma nova pista. Outras inovações, como terminais intermediários e pistas extralongas, foram projetadas para uso futuro como base espacial.
Embora projetado para aviões a jato, o primeiro vôo a chegar foi uma aeronave turboélice Super Electra da Eastern Air Lines do Aeroporto Internacional Newark Liberty, em Nova Jersey. Inicialmente, o custo de manutenção do aeroporto era maior do que o seu uso devido às limitações de voos na década de 1960 e à distância até o centro de Washington (26 milhas ou 40 quilômetros). No entanto, Dulles tem crescido continuamente à medida que os bairros da área crescem. O fato de o Aeroporto Nacional Ronald Reagan de Washington ter restrições quanto ao tipo de aeronave e alcance de voo fez com que a maioria dos voos de longo curso na área voa para Dulles ou para o Aeroporto Internacional Baltimore-Washington, em Maryland.
A era dos jatos jumbo na aviação internacional começou em 15 de janeiro de 1970, quando a primeira-dama americana Pat Nixon batizou o primeiro Boeing 747 operacional pertencente à Pan Am na presença do presidente da Pan Am, Najeeb Halaby. Em vez do típico rompimento de uma garrafa de champanhe, foram jogadas no avião água vermelha, branca e azul. Este primeiro voo de um Boeing 747 da Pan Am foi de Dulles para o Aeroporto Internacional Heathrow de Londres, com escala no Aeroporto Internacional John F. Kennedy, em Nova York.
Outro marco na história da aviação ocorreu em 24 de maio de 1976, quando o primeiro voo supersônico ligou Dulles à Europa. Um Concorde da British Airways voou de Londres e um Concorde da Air France chegou de Paris. A aeronave brilhante fez fila em Dulles para uma foto lado a lado.
Em 13 de junho de 1983, o ônibus espacial Enterprise 'pousou' em Dulles no topo de um Boeing 747 modificado após completar uma viagem pela Europa e antes de retornar à Base Aérea de Edwards. Em 1985, a Enterprise foi colocada em um hangar próximo à pista 30/12, aguardando a construção do Steven F. Udvar-Hazy Center.
Durante a década de 1980, uma resolução do Senado dos EUA para mudar o nome de Washington-Dulles para Washington-Eisenhower foi derrotada, em grande parte devido aos esforços da família Dulles e à crescente preocupação com as grandes despesas que seriam necessárias para mudar os sinais de trânsito dos veículos do aeroporto.
Quando o SR-71 foi aposentado pelo Exército em 1990, ele voou de seu local de nascimento na Planta 42 da Força Aérea dos Estados Unidos em Palmdale, Califórnia, para Dulles, onde foi colocado em um hangar especial enquanto se aguarda a construção do Steven F. Udvar-Hazy Center, estabelecendo um recorde de velocidade de costa a costa de 2.000 mph. A viagem inteira durou 64 minutos.[1].
O voo inaugural do Boeing 777 em serviço comercial, um voo da United Airlines do Aeroporto Heathrow de Londres, pousou em Dulles em 1995.
Em dezembro de 2003, o Museu Nacional do Ar e do Espaço dos EUA inaugurou o Steven F. Udvar-Hazy Center em Dulles. Os anexos do museu abrigam um Air France Concorde, o Enola Gay B-29, o ônibus espacial Enterprise), o Boeing 367-80, que foi o protótipo do Boeing 707, e outros veículos aeroespaciais famosos, especialmente aqueles que são grandes demais para o edifício do National Mall.
A partir de 19 de abril de 2006, a United Express transferiu suas operações do Saguão G para o Saguão A, que anteriormente era usado pela extinta Independence Air, que encerrou as operações em 6 de janeiro de 2006. A transição foi concluída em 1 de maio de 2006.